vstispСадоводство и виноградарствоHorticulture and viticulture0235-25912618-9003Autonomous non-profit organization Editorial Board of journal «Horticulture and viticulture»10.31676/0235-2591-2020-6-24-30vstisp-594Research ArticleАГРОХИМИЯ, ПОЧВОВЕДЕНИЕ И АГРОЭКОЛОГИЯAGRICULTURAL CHEMISTRY, SOIL SCIENCE AND AGROECOLOGYЗначение, роль и перспективы применения эндофитных бактерий в садоводствеThe importance, role and promise of endophytic bacteria in horticulturehttps://orcid.org/0000-0002-2797-7394БобковаВ. В.BobkovaV. V.

научный сотрудник лабораторно-аналитического центра агрохимии, почвоведения и агроэкологии

Москва

Researcher, Laboratory and Analytical Centre for Agrochemistry, Soil Science and Agroecology

Moscow

https://orcid.org/0000-0002-4447-7340КоноваловС. Н.KonovalovS. N.

Коновалов Сергей Николаевич - кандидат биологических наук, ведущий научный сотрудник, заведующий лабораторно-аналитическим центром агрохимии, почвоведения и агроэкологии

ул. Загорьевская, 4, Москва, 115598

Sergei N. Konovalov - Cand. Sci. (Biol.), Leading Researcher, Head of the Laboratory and Analytical Centre for Agrochemistry, Soil Science and Agroecology

 

Nursery, 4, Zagorevskaya str., Moscow, 115598

vstisp.agrochem@yandex.ruМотылёваС. М.MotylevaS. M.

кандидат сельскохозяйственных наук, ведущий научный сотрудник, заведующий лабораторией биохимии и физиологии

Москва

Cand. Sci. (Agr.), Leading Researcher, Head of the Laboratory of Biochemistry and Physiology

Moscow

https://orcid.org/0000-0003-1069-3771УпадышевМ. Т.UpadyshevM. T.

доктор сельскохозяйственных наук, член-корреспондент РАН, главный научный сотрудник, заведующий лабораторией вирусологии

Dr. Sci. (Agr.), Principal Researcher, Head of the Laboratory of Virology

Moscow

https://orcid.org/0000-0001-9762-989XЧеботарьВ. К.ChebotarV. K.

кандидат биологических наук, ведущий научный сотрудник, заведующий лабораторией технологии микробных препаратов

Санкт-Петербург

Cand. Sci. (Biol.), Head of the Laboratory of Technical Microbiology

Saint-Petersburg

Федеральный научный селекционно-технологический центр садоводства и питомниководстваРоссияFederal Horticultural Research Center for Breeding, Agrotechnology and NurseryRussian FederationВсероссийский научно-исследовательский институт сельскохозяйственной микробиологииРоссияAll-Russian Research Institute for Agricultural MicrobiologyRussian Federation202029122020062430Copyright © Autonomous non-profit organization Editorial Board of journal «Horticulture and viticulture», 20202020Autonomous non-profit organization Editorial Board of journal «Horticulture and viticulture»Autonomous non-profit organization Editorial Board of journal «Horticulture and viticulture»https://www.sadivin.com/jour/about/submissions#copyrightNoticehttps://www.sadivin.com/jour/article/view/594

Проведен анализ научных данных, свидетельствующие о роли и перспективах применения эндофитных бактерий (ЭБ) в промышленном садоводстве. Представлены результаты многочисленных исследований российских и зарубежных ученых, в которых в которых изучены распространённость, видовой состав эндофитных бактерий и их функции для различных сельскохозяйственных, в том числе садовых, растений. Отмечены основные филы и роды наиболее широко представленных эндофитных бактерий, часто встречающихся в сельскохозяйственных растениях. Перечислены органы и ткани растений, в наибольшей степени населённых эндофитными бактериями, указаны пути их заселения ЭБ из окружающей среды, описаны способы передачи от других растений, показана их зависимость от вида и генотипа растения-хозяина, сезона года, окружающей среды, таксономического состава, сортимента растений. Отмечена тесная взаимовыгодная связь между растением-хозяином и его микробиомом. Показаны позитивное влияние эндофитных бактерий на органо- и эмбриогенез сельскохозяйственных растений, способность ЭБ переводить атмосферный азот, фосфор в формы, доступные для усвоения растениями, продуцировать гормоны и тем самым стимулировать рост растений. Отмечена способность эндофитных бактерий производить витамины, сидерофоры, фитогормоны, антибиотикоподобные вещества и экзоферменты с антагонистическими свойствами по отношению к фитопатогенам, что способствует повышению устойчивости растений к возбудителям болезней, стрессам и повышает урожай. Представлены результаты исследований способности эндофитных бактерий, выделенных из садовых растений, к продуцированию индолилуксусной кислоты, солюбилизации фосфатов, потенциалу стимуляции роста растений, антагонистической способности по отношению к фитопатогенам. Отмечены важная роль эндофитных бактерий в регуляции процессов роста, развития, плодоношения садовых растений, их значение при размножении растений, возможность широких перспектив применения биопрепаратов на основе ЭБ в промышленном садоводстве.

The article highlights current research that discusses the importance, role and application potential of endophytic bacteria in industrial horticulture. A review of national and foreign publications on the prevalence, taxonomic composition and function of endophytic bacteria in agricultural and horticultural plant objects is presented. Key endophytic bacterial phyla and genera associated with agricultural plants have been previously characterised. The authors consider the main plant organs and tissues that harbour endophytic bacteria, routes of bacterial colonisation and host-to-host transmission, endophyte relationships with the host species, as well as the genotype, seasonal period, environment, taxonomic and varietal composition of host plants. The host-microbiome relationship is intimate and mutually beneficial. Endophytic bacteria positively impact organogenesis and embryogenesis in agricultural plants, transforming phosphorus and atmospheric nitrogen into plant-absorbable forms and producing hormones that stimulate plant growth. Endophytic flora are able to produce vitamins, siderophores, phytohormones, antibiotic like-substances and phytopathogen-antagonistic exoenzymes, which play a role in enhancing a plant’s resistance to disease and stress, while simultaneously increasing its yield. Current evidence indicates the ability of endophytic bacteria isolated from garden crops to produce indolyl acetic acid, solubilise phosphates, potentially stimulate plant growth and suppress antagonistic phytopathogens. Endophytic bacteria are important regulators of growth, development and fruiting in garden crops, sustaining their reproduction and thus having a strong potential for use in biopreparations in industrial horticulture.

эндофитные бактериисадоводствобиологизированные технологии возделыванияпродуктивностьадаптивность растенийкачество и биологическая ценность плодовendophytic bacteriahorticulturebiologised farming technologiesproductivityplant adaptationfruit quality and biological valueРабота выполнена при финансовой поддержке гранта РФФИ, проект 20-016-00201\20.The work was supported by RFBR grant 20-016-00201\20.ReferencesДорошенко Т. Н., Гегечкори Б. С., Рязанова Л. Г. Органическое садоводство: учеб. пособие; Кубан. гос. аграр. ун-т. Краснодар, 2014, 159 с. Doroshenko T. N., Gegechkori B. S., Ryazanova L. G. Organic horticulture: schoolbook; Cuban State agrarian univercity. Krasnodar, 2014, 159 p. (In Russ.)Дорошенко Т. Н., Гегечкори Б. С., Рязанова Л. Г. Органическое садоводство: учеб. пособие; Кубан. гос. аграр. ун-т. Краснодар, 2014, 159 с. Doroshenko T. N., Gegechkori B. S., Ryazanova L. G. Organic horticulture: schoolbook; Cuban State agrarian univercity. Krasnodar, 2014, 159 p. (In Russ.)Коновалов С. Н., Петрова В. И., Егорова Е. В. Агроэкологические аспекты применения биологизированных методов прецизионной агрохимии в садоводстве. Успехи современной науки, 2017;2(9):138-144. Konovalov S. N., Petrova V. I., Egorova E. V. Agroecological aspects of the application of biologized methods of precision agrochemistry in horticulture. Uspekhi sovremennoy nauki, 2017;2(9):138-144. (In Russ.)Коновалов С. Н., Петрова В. И., Егорова Е. В. Агроэкологические аспекты применения биологизированных методов прецизионной агрохимии в садоводстве. Успехи современной науки, 2017;2(9):138-144. Konovalov S. N., Petrova V. I., Egorova E. V. Agroecological aspects of the application of biologized methods of precision agrochemistry in horticulture. Uspekhi sovremennoy nauki, 2017;2(9):138-144. (In Russ.)Коновалов С. Н., Бобкова В. В. Проблемы экологической безопасности технологий промышленного садоводства. Матер. междунар. науч.-методич. конф. «Интродукция, сохранение и использование биологического разнообразия культурных растений». Махачкала, ДагНИИСХ, 2014;1:66-99. Konovalov S. N., Bobkova V. V. Problems of ecological safety of industrial horticultural technologies. Materials of International Conference: “Introduction, conservation and use of biological diversity of cultivated plants”. Makhachkala, DagnIISKh, 2014;1:66-99. (In Russ.)Коновалов С. Н., Бобкова В. В. Проблемы экологической безопасности технологий промышленного садоводства. Матер. междунар. науч.-методич. конф. «Интродукция, сохранение и использование биологического разнообразия культурных растений». Махачкала, ДагНИИСХ, 2014;1:66-99. Konovalov S. N., Bobkova V. V. Problems of ecological safety of industrial horticultural technologies. Materials of International Conference: “Introduction, conservation and use of biological diversity of cultivated plants”. Makhachkala, DagnIISKh, 2014;1:66-99. (In Russ.)Коновалов С. Н., Петрова В. И. Технологический регламент по использованию биопрепаратов на землянике, крыжовнике и смородине красной, обеспечивающий получение экологически безопасной продукции. М.: ВСТИСП, 2010, 54 с. Konovalov S. N., Petrova V. I. Technological regulations for the use of biological products on strawberries, gooseberries and red currants, ensuring the production of environmentally friendly products. Moscow: VSTISP, 2010, 54 p. (In Russ.)Коновалов С. Н., Петрова В. И. Технологический регламент по использованию биопрепаратов на землянике, крыжовнике и смородине красной, обеспечивающий получение экологически безопасной продукции. М.: ВСТИСП, 2010, 54 с. Konovalov S. N., Petrova V. I. Technological regulations for the use of biological products on strawberries, gooseberries and red currants, ensuring the production of environmentally friendly products. Moscow: VSTISP, 2010, 54 p. (In Russ.)Максимов И. В., Абизгильдина Р. Р., Пусенкова Л. И. Стимулирующие рост растений микроорганизмы как альтернатива химическим средствам защиты от патогенов (обзор). Прикладная биохимия и микробиология, 2011:47(4):373-385. Maksimov I. V., Abizgildina R. R., Pusenkova L. I. Microorganisms stimulating plant growth as an alternative to chemical means of protection against pathogens (review). Prikladnaya biokhimia i mikrobiologia, 2011:47(4):373-385. (In Russ.)Максимов И. В., Абизгильдина Р. Р., Пусенкова Л. И. Стимулирующие рост растений микроорганизмы как альтернатива химическим средствам защиты от патогенов (обзор). Прикладная биохимия и микробиология, 2011:47(4):373-385. Maksimov I. V., Abizgildina R. R., Pusenkova L. I. Microorganisms stimulating plant growth as an alternative to chemical means of protection against pathogens (review). Prikladnaya biokhimia i mikrobiologia, 2011:47(4):373-385. (In Russ.)Ma del Carmen Orozco-Mosquedaa, Ma del Carmen Rocha-Granados, Bernard R. Glick, Gustavo Santoyo. Microbiome engineering to improve biocontrol and plant growth-promoting mechanisms. Microbiological Research, 2018;208:25-31. DOI: 10.1016/j.micres.2018.01.005Ma del Carmen Orozco-Mosquedaa, Ma del Carmen Rocha-Granados, Bernard R. Glick, Gustavo Santoyo. Microbiome engineering to improve biocontrol and plant growth-promoting mechanisms. Microbiological Research, 2018;208:25-31. DOI: 10.1016/j.micres.2018.01.005Ruby E. J., Raghunath T. M. A Review: Bacterial endophytes and their bioprospecting, Journal of Pharmacy Research. 2011;4(3):795-799.Ruby E. J., Raghunath T. M. A Review: Bacterial endophytes and their bioprospecting, Journal of Pharmacy Research. 2011;4(3):795-799.Чеботарь В. К., Мальфанова Н. В., Щербаков А. В., Ахтемова Г. А., Борисов А. Ю., Люгтенберг Б., Тихонович И. А. Эндофитные бактерии в микробных препаратах, улучшающих развитие растений, Прикладная биохимия и микробиология, 2015;51(3):1-8. Chebotar V. K., Malfanova N. V., Shcherbakov A. V., Akhtemova G. A., Borisov A. Yu., Lyugtenberg B., Tikhonovich I. A. Endophytic bacteria in microbial preparations that improve plant development. Prikladnaya biokhimia i mikrobiologia, 2015;51(3):1-8. (In Russ.)Чеботарь В. К., Мальфанова Н. В., Щербаков А. В., Ахтемова Г. А., Борисов А. Ю., Люгтенберг Б., Тихонович И. А. Эндофитные бактерии в микробных препаратах, улучшающих развитие растений, Прикладная биохимия и микробиология, 2015;51(3):1-8. Chebotar V. K., Malfanova N. V., Shcherbakov A. V., Akhtemova G. A., Borisov A. Yu., Lyugtenberg B., Tikhonovich I. A. Endophytic bacteria in microbial preparations that improve plant development. Prikladnaya biokhimia i mikrobiologia, 2015;51(3):1-8. (In Russ.)Чеботарь В. К., Щербаков А. В., Щербакова Е. Н., Масленникова С. Н., Заплаткин А. Н., Мальфанова Н. В. Эндофитные бактерии как перспективный биотехнологический ресурс и их разнообразие. Сельскохозяйственная биология, 2015;50(5):648-654. Chebotar V. K., Shcherbakov A. V., Shcherbakova E. N., Maslennikova S. N., Zaplatkin A. N., Malfanova N. V. Endophytic bacteria as a promising biotechnological resource and their diversity. Sel’skokhozyaystvennaya biologiya, 2015;50(5):648- 654. (In Russ.). DOI: 10.15389/agrobiology.2015.5.648rusЧеботарь В. К., Щербаков А. В., Щербакова Е. Н., Масленникова С. Н., Заплаткин А. Н., Мальфанова Н. В. Эндофитные бактерии как перспективный биотехнологический ресурс и их разнообразие. Сельскохозяйственная биология, 2015;50(5):648-654. Chebotar V. K., Shcherbakov A. V., Shcherbakova E. N., Maslennikova S. N., Zaplatkin A. N., Malfanova N. V. Endophytic bacteria as a promising biotechnological resource and their diversity. Sel’skokhozyaystvennaya biologiya, 2015;50(5):648- 654. (In Russ.). DOI: 10.15389/agrobiology.2015.5.648rusВасильева Е. Н., Ахтемова Г. А., Жуков В. А., Тихонович И. А. Эндофитные микроорганизмы в фундаментальных исследованиях и сельском хозяйстве. Экологическая генетика, 2019:17(1):19-32. Vasilyeva E. N., Akhtemova G. A., Zhukov V. A., Tikhonovich I. A. Endophytic microorganisms in basic research and agriculture. Ekologicheskaya genetika, 2019;17(1):19-32. (In Russ.). DOI: 10.17816/ecogen17119-32Васильева Е. Н., Ахтемова Г. А., Жуков В. А., Тихонович И. А. Эндофитные микроорганизмы в фундаментальных исследованиях и сельском хозяйстве. Экологическая генетика, 2019:17(1):19-32. Vasilyeva E. N., Akhtemova G. A., Zhukov V. A., Tikhonovich I. A. Endophytic microorganisms in basic research and agriculture. Ekologicheskaya genetika, 2019;17(1):19-32. (In Russ.). DOI: 10.17816/ecogen17119-32Sharon Lafferty Doty. Functional Importance of the Plant Microbiome. University of Washington, Seattle, WA. Springer International Publishing AG, 2017, 111 p. DOI: 10.1007/978-3-319-65897-1.Sharon Lafferty Doty. Functional Importance of the Plant Microbiome. University of Washington, Seattle, WA. Springer International Publishing AG, 2017, 111 p. DOI: 10.1007/978-3-319-65897-1.Khare E., Mishra J., Arora N. K. Multifaceted Interactions Between Endophytes and Plant: Developments and Prospects. Front. Microbiol. 2018;9:2732. DOI: 10.3389/fmicb.2018.02732Khare E., Mishra J., Arora N. K. Multifaceted Interactions Between Endophytes and Plant: Developments and Prospects. Front. Microbiol. 2018;9:2732. DOI: 10.3389/fmicb.2018.02732Berg G., Grube M., Schloter M., Smalla K. The plant microbiome and its importance for plant and human health, Front. Microbiol. 2014;5:491. DOI: 10.3389/fmicb.2014.00491Berg G., Grube M., Schloter M., Smalla K. The plant microbiome and its importance for plant and human health, Front. Microbiol. 2014;5:491. DOI: 10.3389/fmicb.2014.00491Ryan R. P., Germaine K., Franks A., Ryan D. J., Dowling D. N. Bacterial endophytes: recent developments and applications, FEMS Microbiol. Lett. 2008;278:1-9.Ryan R. P., Germaine K., Franks A., Ryan D. J., Dowling D. N. Bacterial endophytes: recent developments and applications, FEMS Microbiol. Lett. 2008;278:1-9.Pacifico D., Squartini A., Crucitti D., Barizza E., Lo Schiavo F., Muresu R., Carimi F., Zottini M. The Role of the Endophytic Microbiome in the Grapevine Response to Environmental Triggers. Front. Plant Sci. 2019;10:1256. DOI: 10.3389/fpls.2019.01256Pacifico D., Squartini A., Crucitti D., Barizza E., Lo Schiavo F., Muresu R., Carimi F., Zottini M. The Role of the Endophytic Microbiome in the Grapevine Response to Environmental Triggers. Front. Plant Sci. 2019;10:1256. DOI: 10.3389/fpls.2019.01256Зайцева К. В. Влияние абиотических и биотических стрессов на биологию смородины красной, чёрной и крыжовника: автореф. дис. … канд. с.-х. наук. Мичуринск: МичГАУ, 2008, 24 с. Zaitseva K. V. Influence of abiotic and biotic stresses on the biology of red, black and gooseberry currants. Author’abstract of the PhD dissertation in agriculture. Michurinsk: MichGAU 2008, 24 p. (In Russ.)Зайцева К. В. Влияние абиотических и биотических стрессов на биологию смородины красной, чёрной и крыжовника: автореф. дис. … канд. с.-х. наук. Мичуринск: МичГАУ, 2008, 24 с. Zaitseva K. V. Influence of abiotic and biotic stresses on the biology of red, black and gooseberry currants. Author’abstract of the PhD dissertation in agriculture. Michurinsk: MichGAU 2008, 24 p. (In Russ.)Miriam Langner dos Santos, Diouneia Lisiane Berlitz, Shana Leticia Felice Wiest, Rogerio Schünemann, Neiva Knaak, Lidia Mariana Fiuza Benefits Associated with the Interaction of Endophytic Bacteria and Plants. Brazilian archives of biology and technology, 2018:61:e18160431. http://dx.doi.org/10.1590/1678-4324-2018160431Miriam Langner dos Santos, Diouneia Lisiane Berlitz, Shana Leticia Felice Wiest, Rogerio Schünemann, Neiva Knaak, Lidia Mariana Fiuza Benefits Associated with the Interaction of Endophytic Bacteria and Plants. Brazilian archives of biology and technology, 2018:61:e18160431. http://dx.doi.org/10.1590/1678-4324-2018160431Müller H., Berg C., Blanca B., Landa B. B., Auerbach A., Moissl-Eichinger C., Berg G. Plant genotype-specific archaeal and bacterial endophytes but similar Bacillus antagonists colonize Mediterranean olive trees. Front. Microbiol. 2015;6:138. doi: 10.3389/fmicb.2015.00138Müller H., Berg C., Blanca B., Landa B. B., Auerbach A., Moissl-Eichinger C., Berg G. Plant genotype-specific archaeal and bacterial endophytes but similar Bacillus antagonists colonize Mediterranean olive trees. Front. Microbiol. 2015;6:138. doi: 10.3389/fmicb.2015.00138Krishnan P., Bhat R., Kush A., Ravikumar P. Isolation and functional characterization of bacterial endophytes from Carica papaya fruits. J Appl Microbiol. 2012;113(2):308-17. doi: 10.1111/j.1365-2672.2012.05340.xKrishnan P., Bhat R., Kush A., Ravikumar P. Isolation and functional characterization of bacterial endophytes from Carica papaya fruits. J Appl Microbiol. 2012;113(2):308-17. doi: 10.1111/j.1365-2672.2012.05340.xLalu Wira Zain Amrullah, Dwi Soelistya Dyah Jekti, Lalu Zulkifli. Isolation and Molecular Identification of Endophytic bacteria from Red Betel Root (Piper crocatum Ruiz & Pav) as a Producer of Anti-Bacterial Compounds. Journal of Biotechnology and Biochemistry, 2018:4(1):27-32.Lalu Wira Zain Amrullah, Dwi Soelistya Dyah Jekti, Lalu Zulkifli. Isolation and Molecular Identification of Endophytic bacteria from Red Betel Root (Piper crocatum Ruiz & Pav) as a Producer of Anti-Bacterial Compounds. Journal of Biotechnology and Biochemistry, 2018:4(1):27-32.Fei Ren, Wei Dong, Hui Sun, Dong-Hui Yan Endophytic Mycobiota of Jingbai Pear Trees in North China. Forests, 2019;10(3):260. DOI:10.3390/f10030260Fei Ren, Wei Dong, Hui Sun, Dong-Hui Yan Endophytic Mycobiota of Jingbai Pear Trees in North China. Forests, 2019;10(3):260. DOI:10.3390/f10030260Shen S. Y., Fulthorpe R. Seasonal variation of bacterial endophytes in urban trees. Front. Microbiol. 2015;6:427. DOI: 10.3389/fmicb.2015.00427Shen S. Y., Fulthorpe R. Seasonal variation of bacterial endophytes in urban trees. Front. Microbiol. 2015;6:427. DOI: 10.3389/fmicb.2015.00427Гарипова С. Р. Экологическая роль эндофитных бактерий в симбиозе с бобовыми растениями и их применение в растениеводстве. Успехи современной биологии, 2012:132(5):493-505. Garipova S. R. Ecological role of endophytic bacteria in symbiosis with leguminous plants and their application in plant growing. Uspekhi sovremennoy biologii, 2012:132(5):493-505. (In Russ.)Гарипова С. Р. Экологическая роль эндофитных бактерий в симбиозе с бобовыми растениями и их применение в растениеводстве. Успехи современной биологии, 2012:132(5):493-505. Garipova S. R. Ecological role of endophytic bacteria in symbiosis with leguminous plants and their application in plant growing. Uspekhi sovremennoy biologii, 2012:132(5):493-505. (In Russ.)Сарварова Е. Р., Благова Д. К., Хайруллин Р. М. Эндофитные бактерии укропа и петрушки и перспективы их использования в растениеводстве. Материалы 19-й Межд. Пущинской школы-конференции молодых ученых «Биология — наука XXI века». Пущино, 2015, 198 с. Sarvarova E. R., Blagova D. K., Khairullin R. M. Dill and parsley endophytic bacteria and prospects for their use in crop production. Materials of 19th Int. Pushchino School-Conference of Young Scientists «Biology is the Science of the XXI Century», Pushchino, 2015, 198 p. (In Russ.)Сарварова Е. Р., Благова Д. К., Хайруллин Р. М. Эндофитные бактерии укропа и петрушки и перспективы их использования в растениеводстве. Материалы 19-й Межд. Пущинской школы-конференции молодых ученых «Биология — наука XXI века». Пущино, 2015, 198 с. Sarvarova E. R., Blagova D. K., Khairullin R. M. Dill and parsley endophytic bacteria and prospects for their use in crop production. Materials of 19th Int. Pushchino School-Conference of Young Scientists «Biology is the Science of the XXI Century», Pushchino, 2015, 198 p. (In Russ.)Qian Zhang, Jacquelinne J Acuña, Nitza G. Inostroza, María Luz Mora, Sergio Radic, Michael J. Sadowsky, Milko A. Jorquera. Endophytic Bacterial Communities Associated with Roots and Leaves of Plants Growing in Chilean Extreme Environments. Sci. Rep. 2019;9(1):4950. DOI: 10.1038/s41598-019-41160-xQian Zhang, Jacquelinne J Acuña, Nitza G. Inostroza, María Luz Mora, Sergio Radic, Michael J. Sadowsky, Milko A. Jorquera. Endophytic Bacterial Communities Associated with Roots and Leaves of Plants Growing in Chilean Extreme Environments. Sci. Rep. 2019;9(1):4950. DOI: 10.1038/s41598-019-41160-xDutta D., Gachhui R. Nitrogen-fixing and celluloseproducing Gluconacetobacter kombuchae sp. nov., isolated from Kombucha tea. Int. J. Syst. Evol. Microbiol. 2007;57:353-357. DOI: 10.1099/ijs.0.64638-0Dutta D., Gachhui R. Nitrogen-fixing and celluloseproducing Gluconacetobacter kombuchae sp. nov., isolated from Kombucha tea. Int. J. Syst. Evol. Microbiol. 2007;57:353-357. DOI: 10.1099/ijs.0.64638-0Sessitsch A., Reiter B., Berg G. Endophytic bacterial communities of field-grown potato plants and their plan growth promoting abilities. Can. J. Microbiol. 2004;50:239-249.Sessitsch A., Reiter B., Berg G. Endophytic bacterial communities of field-grown potato plants and their plan growth promoting abilities. Can. J. Microbiol. 2004;50:239-249.Quambusch M., Brummer J., Haller K., Winkelmann T., Bartsch M. Dynamics of endophytic bacteria in plant in vitro culture: quantification of three bacterial strains in Prunus avium in different plant organs and in vitro culture phases. Plant Cell Tiss Organ Cult, 2016;126:305-317. DOI: 10.1007/s11240-016-0999-0/Quambusch M., Brummer J., Haller K., Winkelmann T., Bartsch M. Dynamics of endophytic bacteria in plant in vitro culture: quantification of three bacterial strains in Prunus avium in different plant organs and in vitro culture phases. Plant Cell Tiss Organ Cult, 2016;126:305-317. DOI: 10.1007/s11240-016-0999-0/Quambusch M., Pirttilä A. M., Tejesvi M. V., Winkelmann T., Bartsch M. Endophytic bacteria in plant tissue culture: differences between easy- and difficult-to-propagate Prunus avium genotypes. Tree Physiology, May, 2014:34:5:524-533. DOI: 10.1093/treephys/tpu027Quambusch M., Pirttilä A. M., Tejesvi M. V., Winkelmann T., Bartsch M. Endophytic bacteria in plant tissue culture: differences between easy- and difficult-to-propagate Prunus avium genotypes. Tree Physiology, May, 2014:34:5:524-533. DOI: 10.1093/treephys/tpu027Tamošiun I., Stanien G., Haimi P, Stanys V., Rugienius R., Baniulis D. Endophytic Bacillus and Pseudomonas spp. Modulate Apple Shoot Growth, Cellular Redox Balance, and Protein Expression Under in Vitro Conditions. Front. Plant Sci. 2018;9:889. DOI: 10.3389/fpls.2018.00889Tamošiun I., Stanien G., Haimi P, Stanys V., Rugienius R., Baniulis D. Endophytic Bacillus and Pseudomonas spp. Modulate Apple Shoot Growth, Cellular Redox Balance, and Protein Expression Under in Vitro Conditions. Front. Plant Sci. 2018;9:889. DOI: 10.3389/fpls.2018.00889Muresan L. E. Cultivable Bacterial and Fungal Endophytes from Apple Tissues and Their Potential for Biological Control of Venturia inaequalis. A Thesis presented to The University of Guelph. Guelph, Ontario, Canada, 2017, 164 p.Muresan L. E. Cultivable Bacterial and Fungal Endophytes from Apple Tissues and Their Potential for Biological Control of Venturia inaequalis. A Thesis presented to The University of Guelph. Guelph, Ontario, Canada, 2017, 164 p.Liu J., Abdelfattah,A., Norelli J. et al. Apple endophytic microbiota of different rootstock/scion combinations suggests a genotype-specific influence. Microbiome, 2018;6:18. DOI: 10.1186/s40168-018-0403-xLiu J., Abdelfattah,A., Norelli J. et al. Apple endophytic microbiota of different rootstock/scion combinations suggests a genotype-specific influence. Microbiome, 2018;6:18. DOI: 10.1186/s40168-018-0403-xGilberto Vinícius de Melo Pereira, Karina Teixeira Magalhães, Emi Rainildes Lorenzetii, Thiago Pereira Souza, Rosane Freitas Schwan. A Multiphasic Approach for the Identification of Endophytic Bacterial in Strawberry Fruit and their Potential for Plant Growth Promotion. Microb. Ecol., 2012;63:405-417. DOI: 10.1007/s00248-011-9919-3Gilberto Vinícius de Melo Pereira, Karina Teixeira Magalhães, Emi Rainildes Lorenzetii, Thiago Pereira Souza, Rosane Freitas Schwan. A Multiphasic Approach for the Identification of Endophytic Bacterial in Strawberry Fruit and their Potential for Plant Growth Promotion. Microb. Ecol., 2012;63:405-417. DOI: 10.1007/s00248-011-9919-3Armando C. F. Dias, Francisco E. C. Costa, Fernando D. Andreote, Paulo T. Lacava, Manoel A. Teixeira, Laura C. Assumpcao, Welington L. Arau´jo, Joa˜o L. Azevedo, Itamar S. Melo. Isolation of micropropagated strawberry endophytic bacteria and assessment of their potential for plant growth promotion. World J Microbiol Biotechnol, 2009;25:189-195. DOI: 10.1007/s11274-008-9878-0Armando C. F. Dias, Francisco E. C. Costa, Fernando D. Andreote, Paulo T. Lacava, Manoel A. Teixeira, Laura C. Assumpcao, Welington L. Arau´jo, Joa˜o L. Azevedo, Itamar S. Melo. Isolation of micropropagated strawberry endophytic bacteria and assessment of their potential for plant growth promotion. World J Microbiol Biotechnol, 2009;25:189-195. DOI: 10.1007/s11274-008-9878-0Inga Miliute, Odeta Buzaite, Dalia Gelvonauskiene, Audrius Sasnauskas, Vidmantas Stanys, Danas Baniulis Plant growth promoting and antagonistic properties of endophytic bacteria isolated from domestic apple. Zemdirbyste-Agriculture, 2016;103(1): 77-82. DOI: 10.13080/z-a.2016.103.010Inga Miliute, Odeta Buzaite, Dalia Gelvonauskiene, Audrius Sasnauskas, Vidmantas Stanys, Danas Baniulis Plant growth promoting and antagonistic properties of endophytic bacteria isolated from domestic apple. Zemdirbyste-Agriculture, 2016;103(1): 77-82. DOI: 10.13080/z-a.2016.103.010João Frederico M. Dos Passos, Pedro B. da Costa, Murilo D. Costa, Gilmar R. Zaffari, Gilberto Nava, José Itamar Boneti, Andréia Mara R. de Oliveira, Luciane M. P. Passaglia. Cultivable bacteria isolated from apple trees cultivated under different crop systems: Diversity and antagonistic activity against Colletotrichum gloeosporioides. Genet. Mol. Biol., 2014;37(3):560-72. DOI: 10.1590/s1415-47572014000400013João Frederico M. Dos Passos, Pedro B. da Costa, Murilo D. Costa, Gilmar R. Zaffari, Gilberto Nava, José Itamar Boneti, Andréia Mara R. de Oliveira, Luciane M. P. Passaglia. Cultivable bacteria isolated from apple trees cultivated under different crop systems: Diversity and antagonistic activity against Colletotrichum gloeosporioides. Genet. Mol. Biol., 2014;37(3):560-72. DOI: 10.1590/s1415-47572014000400013Inga Miliūtė, Odeta Buzaitė IAA production and other plant growth promoting traits of endophytic bacteria from apple tree. Biologija. 2011;57(2):98-102.Inga Miliūtė, Odeta Buzaitė IAA production and other plant growth promoting traits of endophytic bacteria from apple tree. Biologija. 2011;57(2):98-102.Мохамед Х., Петерсон А. М., Козлова А. В. Ассоциативные микроорганизмы побегов яблонь (Malus P. Mill., 1754) в Саратовской области. Изв. Сарат. ун-та. Нов. сер. Сер. Химия. Биология. Экология. 2015;15(3):80-84. Mohamed H., Peterson A. M., Kozlova A. V. Associative microorganisms of apple tree shoots (Malus P. Mill., 1754) in the Saratov region. Izv. Sarat. un-ta. Nov. ser. Ser. Khimiya. Biologiya. Ekologiya. 2015;15(3):80-84. (In Russ.)Мохамед Х., Петерсон А. М., Козлова А. В. Ассоциативные микроорганизмы побегов яблонь (Malus P. Mill., 1754) в Саратовской области. Изв. Сарат. ун-та. Нов. сер. Сер. Химия. Биология. Экология. 2015;15(3):80-84. Mohamed H., Peterson A. M., Kozlova A. V. Associative microorganisms of apple tree shoots (Malus P. Mill., 1754) in the Saratov region. Izv. Sarat. un-ta. Nov. ser. Ser. Khimiya. Biologiya. Ekologiya. 2015;15(3):80-84. (In Russ.)Чурикова О. А., Сперанская А. С., Криницына А. А. Выявление эндофитных бактерий побегов Malus Transitoria (Batal.) Schneid. in vitro. Вестник защиты растений, 2016;3(89):182-183. Churikova O. A., Speranskaya A. S., Krinitsyna A. A. Identification of endophytic bacteria in shoots of Malus Transitoria (Batal.) Schneid. in vitro. Vestnik zashchity rasteniy, 2016;3(89):182-183. (In Russ.)Чурикова О. А., Сперанская А. С., Криницына А. А. Выявление эндофитных бактерий побегов Malus Transitoria (Batal.) Schneid. in vitro. Вестник защиты растений, 2016;3(89):182-183. Churikova O. A., Speranskaya A. S., Krinitsyna A. A. Identification of endophytic bacteria in shoots of Malus Transitoria (Batal.) Schneid. in vitro. Vestnik zashchity rasteniy, 2016;3(89):182-183. (In Russ.)Логинов М. В. Эндофитная микробиота — альтернатива резистентности сортов и видов рода Sorbus L. к грибным патогенам в уязвимый период. Вестник Мичуринского филиала Российского университета кооперации, 2011;1:40-44. Loginov M. V. Endophytic microbiota is an alternative to the resistance of varieties and species of the genus Sorbus L. to fungal pathogens in a vulnerable period. Vestnik michurinskogo filiala rossiyskogo universiteta kooperatsii, 2011;1:40-44. (In Russ.)Логинов М. В. Эндофитная микробиота — альтернатива резистентности сортов и видов рода Sorbus L. к грибным патогенам в уязвимый период. Вестник Мичуринского филиала Российского университета кооперации, 2011;1:40-44. Loginov M. V. Endophytic microbiota is an alternative to the resistance of varieties and species of the genus Sorbus L. to fungal pathogens in a vulnerable period. Vestnik michurinskogo filiala rossiyskogo universiteta kooperatsii, 2011;1:40-44. (In Russ.)Максимов И. В., Веселова С. В., Нужная Т. В., Сарварова Е. Р., Хайруллин Р. М. Стимулирующие рост растений бактерии в регуляции устойчивости растений к стрессовым факторам. Физиология растений, 2015;62(6):763-775. Maksimov I. V., Veselova S. V., Nuzhnaya T. V., Sarvarova E. R., Khairullin R. M. Bacteria stimulating plant growth in the regulation of plant resistance to stress factors. Fiziologia rasteniy, 2015;62(6):763- 775. (In Russ.)Максимов И. В., Веселова С. В., Нужная Т. В., Сарварова Е. Р., Хайруллин Р. М. Стимулирующие рост растений бактерии в регуляции устойчивости растений к стрессовым факторам. Физиология растений, 2015;62(6):763-775. Maksimov I. V., Veselova S. V., Nuzhnaya T. V., Sarvarova E. R., Khairullin R. M. Bacteria stimulating plant growth in the regulation of plant resistance to stress factors. Fiziologia rasteniy, 2015;62(6):763- 775. (In Russ.)Недорезков В. Д. Биологическое обоснование применения эндофитных бактерий в защите пшеницы от болезней на Южном Урале: автореф. дис. … д-ра с.-х. наук. Уфа, 2003, 284 с. Nedorezkov V. D. Biological substantiation of the use of endophytic bacteria in the protection of wheat from diseases in the Southern Urals. Author’abstract of doctoral dissertation in agriculture. Ufa, 2003, 284 p. (In Russ.)Недорезков В. Д. Биологическое обоснование применения эндофитных бактерий в защите пшеницы от болезней на Южном Урале: автореф. дис. … д-ра с.-х. наук. Уфа, 2003, 284 с. Nedorezkov V. D. Biological substantiation of the use of endophytic bacteria in the protection of wheat from diseases in the Southern Urals. Author’abstract of doctoral dissertation in agriculture. Ufa, 2003, 284 p. (In Russ.)Чеботарь В. К., Макарова Н. М., Шапошников А. И., Кравченко Л. В. Антифунгальные и фитостимулирующие свойства ризосферного штамма Bacillus subtilis Ч-13 — продуцента биопрепаратов. Прикладная биохимия и микробиология, 2009;45(4):465-469. Chebotar V. K., Makarova N. M., Shaposhnikov A. I., Kravchenko L. V. Antifungal and phytostimulating properties of the rhizosphere strain Bacillus subtilis Ch-13 — a producer of biological preparations. Prikladnaya biokhimiya i mikrobiologiya, 2009;45(4): 465-469. (In Russ.)Чеботарь В. К., Макарова Н. М., Шапошников А. И., Кравченко Л. В. Антифунгальные и фитостимулирующие свойства ризосферного штамма Bacillus subtilis Ч-13 — продуцента биопрепаратов. Прикладная биохимия и микробиология, 2009;45(4):465-469. Chebotar V. K., Makarova N. M., Shaposhnikov A. I., Kravchenko L. V. Antifungal and phytostimulating properties of the rhizosphere strain Bacillus subtilis Ch-13 — a producer of biological preparations. Prikladnaya biokhimiya i mikrobiologiya, 2009;45(4): 465-469. (In Russ.)Хайруллин Р. М., Минина Т. С., Захарова Р. Ш., Уразбахтина Н. А. Новые эндофитные штаммы Bilus subtilis как основа биофунгицидов. Вестн. Казанского гос. аграрн. ун-та. 2009;4:2(12):118-123. Khairullin R. M., Minina T. S., Zakharova R. Sh., Urazbakhtina N. A. New endophytic strains of Bilus subtilis as a basis for biofungicides. Vestn. Kazanskogo gos. agrarn. un-ta, 2009;4:2(12):118-123. (In Russ.)Хайруллин Р. М., Минина Т. С., Захарова Р. Ш., Уразбахтина Н. А. Новые эндофитные штаммы Bilus subtilis как основа биофунгицидов. Вестн. Казанского гос. аграрн. ун-та. 2009;4:2(12):118-123. Khairullin R. M., Minina T. S., Zakharova R. Sh., Urazbakhtina N. A. New endophytic strains of Bilus subtilis as a basis for biofungicides. Vestn. Kazanskogo gos. agrarn. un-ta, 2009;4:2(12):118-123. (In Russ.)Berg G., Hallmann J. Control of plant pathogenic fungi with bacterial endophytes. Microbial root endophytes. Eds. Schulz В. J. E., Boyle C. J. C., Sieber T. N. Berlin: Springer-Verlag, 2006: p. 53-69.Berg G., Hallmann J. Control of plant pathogenic fungi with bacterial endophytes. Microbial root endophytes. Eds. Schulz В. J. E., Boyle C. J. C., Sieber T. N. Berlin: Springer-Verlag, 2006: p. 53-69.Dinesh K. Maheshwari, Meenu Saraf, Abhinav Aeron Bacteria in Agrobiology: Crop Productivity. Springer-Verlag Berlin Heidelberg, 2013, 505 p. DOI 10.1007/978-3-642-37241-4.Dinesh K. Maheshwari, Meenu Saraf, Abhinav Aeron Bacteria in Agrobiology: Crop Productivity. Springer-Verlag Berlin Heidelberg, 2013, 505 p. DOI 10.1007/978-3-642-37241-4.Grosch R., Faltin F., Lottman J., Kofoet A., Berg G. Effectiveness of 3 antagonistic bacterial isolates to control Rhizoctonia solani Kuhn on lettuce and potato. Can J Microbiol. 2005;51:345-353.Grosch R., Faltin F., Lottman J., Kofoet A., Berg G. Effectiveness of 3 antagonistic bacterial isolates to control Rhizoctonia solani Kuhn on lettuce and potato. Can J Microbiol. 2005;51:345-353.Kloepper J., Ryu C. Bacterial endophytes as elicitors of induced systemic resistance. Microbial root endophytes. Eds.: Schulz В., Boyle C., Sieber T. Berlin: Springer-Verlag, 2006: p. 33-51.Kloepper J., Ryu C. Bacterial endophytes as elicitors of induced systemic resistance. Microbial root endophytes. Eds.: Schulz В., Boyle C., Sieber T. Berlin: Springer-Verlag, 2006: p. 33-51.Schneider C., Leifert C., Feldmann F. Endophytes for plant protection: the state of the art. 2013/05/30: 347.Schneider C., Leifert C., Feldmann F. Endophytes for plant protection: the state of the art. 2013/05/30: 347.Muthukumar A., Udhayakumar R., Naveenkumar R. Role of Bacterial Endophytes in Plant Disease Control. In: Endophytes: Crop Productivity and Protection, 2017: p. 133-161.Muthukumar A., Udhayakumar R., Naveenkumar R. Role of Bacterial Endophytes in Plant Disease Control. In: Endophytes: Crop Productivity and Protection, 2017: p. 133-161.Nejad P., Johnson P. A. Endophytic bacteria induce growth promotion and wilt disease suppression in oilseed rape and tomato. Biol. Control, 2000;18:208-215.Nejad P., Johnson P. A. Endophytic bacteria induce growth promotion and wilt disease suppression in oilseed rape and tomato. Biol. Control, 2000;18:208-215.Pavithra G., Sumant B., Meenakshi R., Srivastava S. Role of Endophytic Microbes Against Plant Pathogens: A Review. Asian Journal of Plant Sciences. 2020;19(1):54-62. DOI: 10.3923/ajps.2020.54.62Pavithra G., Sumant B., Meenakshi R., Srivastava S. Role of Endophytic Microbes Against Plant Pathogens: A Review. Asian Journal of Plant Sciences. 2020;19(1):54-62. DOI: 10.3923/ajps.2020.54.62Prieto P., Navarro-Raya C., Valverde-Corredor A., Amyotte S. G., Dobinson K. F., Mercado-Blanco J. Colonization process of olive tissues by Verticillium dahliae and its in planta interaction with the biocontrol root endophyte Pseudomonas fluorescens PICF7. Microbial. Biotechnol. 2009;2(4):499-511.Prieto P., Navarro-Raya C., Valverde-Corredor A., Amyotte S. G., Dobinson K. F., Mercado-Blanco J. Colonization process of olive tissues by Verticillium dahliae and its in planta interaction with the biocontrol root endophyte Pseudomonas fluorescens PICF7. Microbial. Biotechnol. 2009;2(4):499-511.Barraquio W. L., Revilla L., Ladha J. K. Isolation of endophytic diazothrophic bacteria from wetland rice. Plant and Soil, 1997;194:15-24.Barraquio W. L., Revilla L., Ladha J. K. Isolation of endophytic diazothrophic bacteria from wetland rice. Plant and Soil, 1997;194:15-24.Palus J., Borneman J., LuddenP.W.,Triplett E. A diazotrophic bacterial endophyte isolated from stems of Zea mays and Zealuxuriansand Doebley. Plant and Soil, 1996;186:135-142.Palus J., Borneman J., LuddenP.W.,Triplett E. A diazotrophic bacterial endophyte isolated from stems of Zea mays and Zealuxuriansand Doebley. Plant and Soil, 1996;186:135-142.Kennedy I., Pereg-Gerk L. L., Wood C., Deaker R., Gilchrist K., Katupitiya S. Biological nitrogen fixation in non-leguminous field crops: Facilitating the evolution of an effective association between Azospirillum and wheat. Plant and Soil, 1997;194:65-79.Kennedy I., Pereg-Gerk L. L., Wood C., Deaker R., Gilchrist K., Katupitiya S. Biological nitrogen fixation in non-leguminous field crops: Facilitating the evolution of an effective association between Azospirillum and wheat. Plant and Soil, 1997;194:65-79.Gyaneshwar P., James J., Mathan N., Reddy P. M., Reinhold-Hurek B., Ladha J. K. Endophytic colonization of rice by a diazotrophic strain of Serratiamarcescens. J. Bacteriol., 2001;183:2634-2645.Gyaneshwar P., James J., Mathan N., Reddy P. M., Reinhold-Hurek B., Ladha J. K. Endophytic colonization of rice by a diazotrophic strain of Serratiamarcescens. J. Bacteriol., 2001;183:2634-2645.James E. Nitrogen fixation in endophytic and associative symbiosis. Field Crops Res. 2000;65:197-209.James E. Nitrogen fixation in endophytic and associative symbiosis. Field Crops Res. 2000;65:197-209.Ruby E. J., Raghunath T. M. A Review: Bacterial endophytes and their bioprospecting. Journal of Pharmacy Research, 2011;4(3):795-799.Ruby E. J., Raghunath T. M. A Review: Bacterial endophytes and their bioprospecting. Journal of Pharmacy Research, 2011;4(3):795-799.Ryan R. P., Germaine K., Franks A., Ryan D. J., Dowling D. N. Bacterial endophytes: recent developments and applications. FEMS Microbiol. Lett., 2008;278:1-9.Ryan R. P., Germaine K., Franks A., Ryan D. J., Dowling D. N. Bacterial endophytes: recent developments and applications. FEMS Microbiol. Lett., 2008;278:1-9.Glick В., Penrose D., Li J. A model for the lowering of plant ethylene concentrations by plant growth promoting bacteria. J. Theor. Biol., 1998;190:63-68.Glick В., Penrose D., Li J. A model for the lowering of plant ethylene concentrations by plant growth promoting bacteria. J. Theor. Biol., 1998;190:63-68.Mercado-Blanco J., Lugtenberg B. J. J. Biotechnologica l applications of bacterial endophytes. Current Biotechnology. 2014;3:60-75.Mercado-Blanco J., Lugtenberg B. J. J. Biotechnologica l applications of bacterial endophytes. Current Biotechnology. 2014;3:60-75.Дунаева С. Е., Оследкин Ю. С. Бактериальные микроорганизмы, ассоциированные с тканями растений в культуре in vitro: идентификация и возможная роль. Сельскохозяйственная биология, 2015;50(1):3-15. Dunaeva S. E., Olesledkin Yu. S. Bacterial microorganisms associated with plant tissues in in vitro culture: identification and possible role. Sel’skokhozyaystvennaya biologiya, 2015;50(1):3- 15. (In Russ.) DOI: 10.15389/agrobiology.2015.1.3rus.Дунаева С. Е., Оследкин Ю. С. Бактериальные микроорганизмы, ассоциированные с тканями растений в культуре in vitro: идентификация и возможная роль. Сельскохозяйственная биология, 2015;50(1):3-15. Dunaeva S. E., Olesledkin Yu. S. Bacterial microorganisms associated with plant tissues in in vitro culture: identification and possible role. Sel’skokhozyaystvennaya biologiya, 2015;50(1):3- 15. (In Russ.) DOI: 10.15389/agrobiology.2015.1.3rus.Самарина Л. С., Маляровская В. И., Рогожина Е. В., Малюкова Л. С. Эндофитные микроорганизмы как промоутеры роста растений в культуре in vitro (обзор). Сельскохозяйственная биология, 2017;52(5):917-927. Samarina L. S., Malyarovskaya V. I., Rogozhina E. V., Malyukova L. S. Endophytic microorganisms as promoters of plant growth in culture in vitro (review). Sel’skokhozyaystvennaya biologiya, 2017;52(5):917-927. (In Russ.) DOI: 10.15389/agrobiology.2017.5.917rus.Самарина Л. С., Маляровская В. И., Рогожина Е. В., Малюкова Л. С. Эндофитные микроорганизмы как промоутеры роста растений в культуре in vitro (обзор). Сельскохозяйственная биология, 2017;52(5):917-927. Samarina L. S., Malyarovskaya V. I., Rogozhina E. V., Malyukova L. S. Endophytic microorganisms as promoters of plant growth in culture in vitro (review). Sel’skokhozyaystvennaya biologiya, 2017;52(5):917-927. (In Russ.) DOI: 10.15389/agrobiology.2017.5.917rus.

The authors declare that there are no conflicts of interest present.