Эффективность применения биоинсектицида на основе комплекса энтомопаразитических грибов против коричнево-мраморного клопа Halyomorpha halys (Stål) на яблоне в зоне влажных субтропиков

Коричнево-мраморный клоп Halyomorpha halys (Stål, 1855) (Hemiptera: Pentatomidae) растительноядный вид ориентального происхождения, который более десяти лет назад натурализовался на Черноморском побережье Кавказа. Для сдерживания численности этого опасного для многих сельскохозяйственных культур чужеродного вредителя с карантинным статусом актуален поиск эффективных решений с максимально возможным акцентом на использование агентов биологического контроля, в частности, энтомопаразитических грибов (ЭПГ). Целью данного исследования была оценка в полевых условиях во влажных субтропиках России биологической эффективности действия биоинсектицида Ловчий, СП (на основе инфекционных спор штаммов 4 видов ЭПГ: Beauveria bassiana , Cordyceps farinosa , Akanthomyces muscarius и Metarhizium anisopliae ) на взрослых особей H. halys . Эксперимент проводили в 2021 и 2022 гг. в опытном саду в Хостинском районе г. Сочи на яблонях сорта ‘Прима’, где этот микоинсектицид использовали оба вегетационных сезона двукратно с интервалом 14 дней в период созревания плодов в нормах расхода 4 и 8 кг/га. Биологическую эффективность оценивали по двум показателям: по гибели имаго H. halys и по снижению количества поврежденных им плодов. В результате было показано, что двукратное применение биоинсектицида Ловчий, СП при норме расхода 8 кг/га (2,4×10[13] спор/га, концентрация спор в рабочей суспензии при опрыскивании 2,4×10[7] в 1 мл) привело к снижению численности живых имаго вредителя через 14 суток после второй обработки в среднем на 97,4 %. В вариантах с использованием биоинсектицида гибель H. halys от развития грибной инфекции подтверждалась образованием при высокой влажности на большинстве мертвых клопов мицелия с дочерним спороношением ЭПГ, среди которых B. bassiana был доминирующим. Важно, что при двукратном применении биоинсектицида Ловчий, СП в норме расхода 8 кг/ га уровень биологической эффективности был вполне сопоставим с действием химического инсектицида Борей Нео, СК (вариант Эталон). По наблюдениям, двигательная и трофическая активность клопов, зараженных ЭПГ, сильно снижалась задолго до их гибели, начиная уже с 3-5 суток. Благодаря этому и, вероятно, наличию также репеллентного действия спор ЭПГ, вызывающего избегания насекомыми обработанных поверхностей, количество поврежденных плодов яблони уменьшилось по сравнению с контрольным вариантом в среднем на 77,5 %. 

1. Есипенко Л. П. Биологические инвазии как глобальная экологическая проблема юга России, Юг России: экология, развитие. 2012;4:21-25.

2. Карпун Н. Н. Особенности формирования фауны дендрофильных инвазионных вредителей во влажных субтропиках России в начале XXI века, Известия СанктПетербургской лесотехнической академии. 2019;228:104-119. DOI: 10.21266/2079-4304.2019.228.104-119.

3. Митюшев И. М. Первый случай обнаружения мраморного клопа в России, Защита и карантин растений. 2016;3:48.

4. Карпун Н. Н., Гребенников К. А., Проценко В. Е. и др. Коричнево-мраморный клоп Halyomorpha halys Stål в России: распространение, биология, идентификация, меры борьбы. М., 2018, 28 с.

5. Brust G. Brown marmorated stink bug transmission of yeast in fruit and vegetables, Entomological Society of America Annual Meeting: mater. conf. 2011. https://www.researchgate.net/publication/267527961_Brown_marmorated_stink_bug_transmission_of_yeast_in_fruit_and_vegetables.

6. Transmission of the yeast Eremothecium coryli to fruits and vegetables by the brown marmorated stink bug, University of Maryland. 2024. https://extension.umd.edu/resource/transmission-yeast-eremothecium-coryli-fruits-and-vegetables-brown-marmorated-stink-bug/.

7. Zjalić S., Butić T., Savković Ž. et al. The brown marmorated stink bug ( Halyomorpha halys Stål, 1855) as a potential biological vector of aflatoxigenic fungi under climate change, Agronomy . 2026;16(5):547. DOI: 10.3390/agronomy16050547.

8. Mitchell P. L., Zeilinger A. R., Medrano E. G. et al. Pentatomoids as vectors of plant pathogens. In: Invasive stink bugs and related species (Pentatomoidea). CRC Press, 2018: 611-640.

9. Pajač B. M., Lemić D., Skendžić S. et al. The Brown Marmorated Stink Bug (Hemiptera: Pentatomidae) A Major Challenge for Global Plant Production, Agriculture . 2024;14(8):1322. DOI: 10.3390/agriculture14081322.

10. Costantini F., Strangi A., Mosconi F. et al. Study on the vectoring potential of Halyomorpha halys for Pantoea stewartia subsp. stewartii , the pathogen causing Stewart’s disease in maize. Agriculture, 2025;15(15):1671. DOI: 10.3390/agriculture15151671.

11. Kuhar T. P., Kamminga K. Review of the chemical control research on Halyomorpha halys in the USA, Journal of Pest Science. 2017;90:1021-1031. DOI: 10.1007/s10340-017-0859-7.

12. Paušič A., Goričan J., Lešnik M. Chemical control of marmorated stink bug ( Halyomorpha halys Stål) in pear orchards with integrated pest management, Agricultura Scientia. 2025;22(1-2):1-10. DOI: 10.18690/agricsci.22.1-2.1.

13. Реестр пестицидов и агрохимикатов, разрешенных к применению на территории Российской Федерации. Раздел Пестициды. М., 2026. Режим доступа: https://mcx.gov.ru/ministry/departments/departament-rastenievodstva-mekhanizatsii-khimizatsii-i-zashchity-rasteniy/industryinformation/info-gosudarstvennaya-usluga-po-gosudarstvennoy-registratsii-pestitsidov-i-agrokhimikatov/?ysclid=mowwizwvqa175583038.

14. Faria M. R., Wraight S. P. Mycoinsecticides and mycoacaricides: a comprehensive list with worldwide coverage and international classifi cation of formulation types, Biological Control. 2007;43:237-256. DOI: 10.1016/j.biocontrol.2007.08.001.

15. Zimmerman G. The Entomopathogenic fungi Isaria farinosa (formerly Paecilomyces farinosa ) and the Isaria fumosorosea species complex (formerly Paecilomyces fumosoroseus ): biology, ecology, and use in biological control, Biocontrol Science and Technology. 2008;18(9):865-901. DOI: 10.1080/09583150802471812.

16. Shahid A. A., Rao A. Q., Bakhsh A. et al. Entomopathogenic fungi as biological controllers: new insights into their virulence and pathogenicity, Archives of Biological Sciences (Belgrade). 2012;64(1):21-42. DOI:10.2298/ABS1201021S.

17. Araújo J. P., Hughes D. P. Diversity of entomopathogenic fungi: which groups conquered the insect body? Advanced Genetics. 2016;94:1-39. DOI: 10.1016/bs.adgen.2016.01.001.

18. Mascarin G. M., Jaronski S. T. The production and uses of Beauveria bassiana as a microbial insecticide, World Journal of Microbiology and Biotechnology. 2016;32(11):177. DOI: 10.1007/s11274-016-2131-3.

19. Van Lenteren J. C., Bolckmans K., Köhl J. et al. Biological control using invertebrates and microorganisms: plenty of new opportunities, BioControl. 2018;63:39-59. DOI: 10.1007/s10526-017-9801-4.

20. Islam W., Adnan M., Shabbir A. et al. Insect-fungal-interactions: A detailed review on entomopathogenic fungi pathogenicity to combat insect pests, Microbial Pathogenesis. 2021;159:105122. DOI: 10.1016/j.micpath.2021.105122.

21. Kryukov V. Yu., Yaroslavtseva O. N., Glupov V. V. Physiological and ecological aspects of interactions between enthomopathogenic fungi (Ascomycota, Hypocreales) and insects, Entomological Review. 2021;101(8):1096-1112. DOI: 10.1134/S0013873821080066.

22. Irsad Sh. M., Haq E., Mohamed A. et al. Entomopathogen-based biopesticides: insights into unraveling their potential in insect pest management, Frontiers in Microbiology. 2023;14:1208237. DOI: 10.3389/fmicb.2023.1208237.

23. Jiang Y., Wang J. The registration situation and use of mycopesticides in the world, Journal of Fungi. 2023;9(9):940. DOI: 10.3390/jof9090940.

24. Liu D., Smagghe G., Liu T.-X. Interactions between entomopathogenic fungi and insects and prospects with glycans, Journal of Fungi (Basel). 2023;9(5):575. DOI: 10.3390/jof9050575.

25. Quesada-Moraga E., González-Mas N., Yousef-Yousef M. et al. Key role of environmental competence in successful use of entomopathogenic fungi in microbial pest control, Journal of Pest Science. 2023;97(1):1-15. DOI: 10.1007/s10340-023-01622-8.

26. Singh K. A., Nangkar I., Landge A. et al. Entomopathogens and their role in insect pest management, Journal of Biological Control. 2024;38(1):1-17. DOI: 10.18311/jbc/2024/35752.

27. Marčić D., Döker I., Tsolakis H. Bioacaricides in Crop Protection What Is the State of Play? Insects. 2025;16(1):95. DOI: 10.3390/insects16010095.

28. Томилова О. Г., Садохина Т. А., Зибаи А. и др. Энтомопатогенные грибы: от регуляторов численности насекомых-фитофагов до иммуномодуляторов растений (современный взгляд), Евроазиатский энтомологический журнал. 2025;24(3):125-141. DOI: 10.15298/euroasentj.24.03.02.

29. Liu Q., Zhan T., Chen B., Peng Y. Advances in pest control technologies based on entomopathogenic fungi, Biological Control. 2026;217:106046. DOI: 10.1016/j.biocontrol.2026.106046.

30. Gouli V., Gouli S., Skinner M. et al. Virulence of select entomopathogenic fungi to the brown marmorated stink bug, Halyomorpha halys (Stål) (Heteroptera: Pentatomidae), Pest Management Science. 2012;68(2):155-157. DOI: 10.1002/ps.2310.

31. Parker B. L., Skinner M., Gouli S., Gouli V., Kim J. S. Virulence of BotaniGard® to second instar brown marmorated stink bug, Halyomorpha halys (Stål) (Heteroptera: Pentatomidae), Insects. 2015;6(2):319-324. DOI: 10.3390/insects6020319.

32. Gorgadze O., Bakhtadze G., Kereselidze M. et al. The efficacy of entomopathogenic agents against Halyomorpha halys (Hemiptera: Pentatomidae), International Journal of Current Research. 2017;9(12):62177-62180.

33. Tozlu E., Saruhan I., Tozlu G. et al. Potentials of some entomopathogens against the brown marmorated stink bug, Halyomorpha halys (Stål, 1855) (Hemiptera: Pentatomidae), Egyptian Journal of Biological Pest Control. 2019;29:76. DOI: 10.1186/s41938-019-0176-y.

34. Aşkın A. K., Yiğit Ş., Akça İ. et al. Determination of biological preparations efficacy against Halyomorpha halys (Stål, 1885) (Hemiptera: Pentatomidae). KSU Journal of agriculture and nature. 2022;25(1):100-104. DOI: 10.18016/ksutarimdoga.vi.891237.

35. Özdemir İ. O., Yildirim E., Uluca M. et al. Efficacy of native Beauveria bassiana and B. pseudobassiana isolates against invasive brown marmorated stink bug, Halyomorpha halys (Stål) (Hemiptera: Pentatomidae), Black Sea Journal of Agriculture. 2022;5(3):227-233.

36. Silva-Santana M. F., Alves L. F. A., Ferreira T. T. et al. Selection and characterisation of Beauveria bassiana fungus and their potential to control the brown stink bug, Biocontrol Science and Technology. 2022;32(1):90-102. DOI: 10.1080/09583157.2021.1970716.

37. Daher E., Chierici E., Urbani S. et al. Characterization of olive fruit damage induced by invasive Halyomorpha halys , Insects . 2023;14(11):848. DOI: 10.3390/insects14110848.

38. Mantzoukas S., Koutsogeorgiou E.I., Lagogiannis I. et al. Eff ect of entomopathogenic fungi to eggs and nymphs survival of Halyomorpha halys (Hemiptera: Pentatomidae) under laboratory conditions, Current Microbiology. 2023;81(1):48. DOI: 10.1007/s00284-023-03547-y.

39. Sousa L. M. de, Quintela E. D., Boaventura H. A. et al. Selection of entomopathogenic fungi to control stink bugs and cotton boll weevil, Pesquisa Agropecuária Tropical. 2023;53:e76316. DOI: 10.1590/1983-40632023v5376316.

40. Papantzikos V., Mantzoukas S., Eliopoulos P. A. et al. Evaluation of various inoculation methods on the eff ect of Beauveria bassiana on the plant growth of kiwi and on Halyomorpha halys infestation: a two-year fi eld study, Biology (Basel). 2024;13(7):470. DOI: 10.3390/biology13070470.

41. Parth M., Gruber A., Wolf M. Larvicidal activity of different entomopathogenic fungi on Halyomorpha halys (Heteroptera: Pentatomidae) under laboratory conditions, Italian Journal of Mycology. 2024;53(1):110-116. DOI: 10.6092/issn.2531-7342/19222.

42. Albayrak İ. N., Örtücü S. Isolation and pathogenicity of fungi associated with Halyomorpha halys (Stal) (Hemiptera: Pentatomidae) for microbial control, Applied Ecology and Environmental Research. 2025;23(3):4629-4643. DOI: 10.15666/aeer/2303_46294643.

43. Bekircan Ç. Advances in biological control of Halyomorpha halys : Agents in Türkiye within a global context, Crop Protection. 2026;204:107591. DOI: 10.1016/j.cropro.2026.107591.

44. Проценко В. Е., Борисов Б. А., Карпун Н. Н. Результаты оценки инсектицидного действия некоторых видов и штаммов энтомопаразитических грибов на мраморного клопа ( Halyomorpha halys ), Новые и нетрадиционные растения и перспективы их использования: матер. XIII междунар. конф. Сочи, ВНИИЦиСК. 2018;13:591-594.

45. Борисов Б. А., Проценко В. Е., Карпун Н. Н. О потенциальной возможности использования энтомотрофных бактерий и грибов для сдерживания численности коричнево-мраморного клопа Halyomorpha halys Stål (Hemiptera, Pentatomidae), Биологическая защита растений основа стабилизации агроэкосистем: матер. междунар. науч.-практ. конф. Краснодар, 2018;10:165-168.

46. Долженко В. И., Сухорученко Г. И., Буркова Л. А. и др. Методические указания по регистрационным испытаниям инсектицидов, акарицидов, феромонов, моллюскоцидов и родентицидов в растениеводстве. М.: ФГБНУ «Росинформагротех», 2022, 508 с. ISBN 978-5-7367-1737-8. EDN NABLMM.

47. Borisov B. A., Bespyatova L. A., Lednev G. R. et al. Evaluation of Virulence of Isolates of Certain Species of Entomopathogenic Anamorphic Ascomycetes (Fungi: Ascomycota) to Adult Ticks Ixodes persulcatus , Entomological Review. 2024;104(6):1-8. DOI: 10.1134/S001387382406001X.

48. Борисов Б. А. Проблемы создания и использования микоинсектицидных препаратов, Кн.: Изучение энтомопатогенных микроорганизмов и разработка технологий их производства и применения. Бухарест: НИИЗР, 1990, 8-22.

49. Zhang L., Fasoyin O. E., Molnár I. et al. Secondary metabolites from hypocrealean entomopathogenic fungi: novel bioactive compounds, Natural Products Reports. 2020;37(9):1181 DOI: 10.1039/c9np00065h.

50. Kryukov V. Y., Kosman E., Slepneva I. et al. Involvement of bacteria in the development of fungal infections in the Colorado potato beetle, Insect Science. 2025;32(2):600-620. DOI: 10.1111/1744-7917.13414.

51. Scaccini D., Fornasiero D., Lombardo V. et al. Application of sulfur-based products reduces Halyomorpha halys infestation and damage in pome fruit orchards, Pest Management Science. 2024;80:6251-6261. DOI: 10.1002/ps.8354.

52. Meyling N. V., Pell J. K. Detection and avoidance of an entomopathogenic fungus by a generalist insect predator, Ecological Entomology. 2006;31:162-171. DOI: 10.1111/j.03076946.2006.00781.x.

53. Avery P. B., Wekesa V. W., Hunter W. B. et al. Eff ects of the fungus Isaria fumosorosea (Hypocreales: Cordycipitaceae) on reduced feeding and mortality of the Asian citrus psyllid, Diaphorina citri (Hemiptera: Psyllidae), Biocontrol Science and Technology. 2011;21(9):1065-1078. DOI: 10.1080/09583157.2011.596927.

54. Ormond E. L., Thomas A. P., Pell J. K. et al. Avoidance of a generalist entomopathogenic fungus by the ladybird, Coccinella septempunctata , FEMS Microbiology Ecology. 2011;77(2):229-237. DOI: 10.1111/j.1574-6941.2011.01100.x.

55. George J., Glover J. P., Perera O. P. et al. Role of Endophytic Entomopathogenic Fungi in Mediating Host Selection, Biology, Behavior, and Management of Tarnished Plant Bug, Lygus lineolaris (Hemiptera: Miridae), Plants . 2024;13(15):2012. DOI: 10.3390/plants13152012.

56. Zhang W., Chen X., Eleftherianos I. et al. Cross-talk between immunity and behavior: insights from entomopathogenic fungi and their insect hosts, FEMS Microbiology Reviews. 2024;48(1):fuae003. DOI: 10.1093/femsre/fuae003.

57. Dubovskiy I., Grizanova E., Chengshu W. Physiological and behavioral responses of insects to entomopathogenic fungi. In: Entomopathogenic Fungi in Insects (eds: A. Zibaee, D. Malagoli, I. Dubovskiy), Academic Press, 2026:21-58. DOI: 10.1016/B978-0-443-21453-0.00007-5.